The optimal age for the surgical neutering of canines has always been and will forever be a greatly debated subject amongst different authors. The goal of this article is to discuss the advantages and disadvantages of prepubescent sterilization in large and giant breeds. In order to achieve this, it will analyze a series of USA and Europe based studies, as well as the author’s own experience. The conclusion drawn will be that there are no standard situations, every case being unique to the characteristics of the individual and the risks associated with each separated breed.
Vârsta optimă pentru sterilizarea chirurgicală a canidelor a fost şi rămâne un subiect de polemică între diferiţi autori.
Articolul de faţă îşi propune, pe baza studiilor efectuate atât în Europa, cât şi în SUA, de diferiţi cercetători, precum şi a experienţei proprii a autorului, să pună în balanţă atât avantajele, cât şi dezavantajele sterilizării prepubertare la canide, mai ales în cazul raselor de talie mare şi gigante.
Concluzia ar fi că nu există situaţii standard, fiecare caz trebuind să fie evaluat individual, în funcţie de factorii de risc specifici rasei respective.
Alegerea momentului optim pentru practicarea sterilizării chirurgicale la canide a reprezentat dintotdeauna un deziderat, atât pentru medicul veterinar clinician, cât şi pentru crescătorul sau proprietarul animalului în cauză.
Până prin anii 1980 era vehiculată ideea că femela trebuie sterilizată numai după ce a fătat minimum o dată, considerând că gestaţia reprezintă o perioadă eutrofică, în care organismul matern se dezvoltă foarte bine, atât din punct de vedere somatic, cât şi endocrin. De asemenea, se considera că o gestaţie şi o lactaţie vor diminua riscul apariţiei formaţiunilor tumorale mamare.
Spre sfârşitul anilor 1980 şi începutul anilor 1990 se impune modelul american, respectiv sterilizarea prepubertară sau, mai nou, sterilizarea „pediatrică”, începând cu vârsta de şase săptămâni. Motivaţia acestei scăderi a pragului vârstei sterilizării canidelor este, în opinia adepţilor metodei, legată de efectuarea unor incizii cutanate mult mai mici, de recuperarea postoperatorie mai rapidăşi, mai ales, de evitarea influenţelor hormonale asupra aparatului genital şi a glandei mamare.
În România, mai ales în marile aglomerări urbane, numărul mare de câini comunitari a generat o „presiune”, în sensul adoptării sterilizării precoce, ca modalitate umană de control al populaţiei canine stradale.
Precizăm de la bun început faptul că articolul de faţă nu-şi propune discutarea sterilizării precoce ca modalitate de diminuare a numărului de câini comunitari, nici ca modalitate de tratament al agresivităţii la mascul. Scopul său este numai acela de a atrage atenţia asupra faptului că această metodă, cu avantaje certe, după cum se va observa în continuare, prezintăşi anumite riscuri, în special în cazul raselor de talie mare şi gigante.
Avantajele castrării prepubertare la câine
Elimină riscul apariţiei cancerului testicular (frecvenţa acestui tip de cancer în rândul speciei canine este de 7,8%).
Reduce semnificativ riscul apariţiei afecţiunilor care determină sindromul prostatic, cu excepţia cancerului de prostată (Sorenmo et al., 2003).
Reduce semnificativ riscul apariţiei tumorilor glandelor circumanale (aşa-numitele circumanaloame), precum şi a fistulelor perianale.
Este posibil să reducă riscul apariţiei diabetului zaharat, conform unor date neverificate deocamdată.
Dezavantajele castrării prepubertare la câine
Creşte semnificativ riscul apariţiei osteosarcomului, în special în cazul raselor de talie mare şi gigante.
Creşte de 1,6 ori riscul apariţiei hemangiosarcomului cardiac.
Triplează riscul apariţiei hipotiroidismului, cu toată patologia asociată (obezitate etc.).
Se cunoaşte faptul că adenocarcinomul de prostată la om este androgenodependent.
La câine, se pare că lucrurile stau exact invers. Două studii, unul european (Teske et al., 2002) şi altul nord-american (Sorenmo et al., 2003), subliniază un risc de patru ori mai ridicat de apariţie a cancerului de prostată la câinele castrat, comparativ cu cel intact.
„Castrarea nu iniţiază dezvoltarea carcinomului de prostată la câine, dar favorizează progresia tumorii… Studiul nostru atestă că majoritatea cancerelor de prostată la câine sunt de origine ductală/urotelială, iar hormonii androgeni par să aibă efecte protectoare directe sau indirecte faţă de acest tip de cancer.”
Cancerul testicular
Incidenţa acestui tip de cancer în populaţia canină este, conform unui studiu efectuat de Cohen (1974), de 7,8%, rata de metastazare fiind extrem de scăzută. Pe de altă parte, neoplasmul testicular este curabil prin orhidectomie în proporţie de 91% (Glickmann et al., 1998). Aceste două aspecte coroborate fac ca orhidectomia profilactică pentru cancerul testicular să nu fie justificată.
Există, evident, şi o excepţie de la regulă: testiculul criptorhid. Într-adevăr, testiculul ectopic abdominal este supus unui risc de 13,6 ori mai mare de a se maligniza, comparativ cu testiculul poziţionat normal, în scrot. În plus, din cauza topografiei abdominale, modificările tumorale sunt, de cele mai multe ori, depistate tardiv.
Osteosarcomul
Un studiu multirasial efectuat în 1998 de Ru et al. demonstrează că osteosarcomul are o incidenţă dublă la câinii castraţi, comparativ cu cei nesterilizaţi.
Cooley et al., în 2002, au efectuat un alt studiu, de data aceasta pe Rotweilleri, a cărui concluzie este că masculii castraţi prezintă un risc de 3,8 ori mai mare, iar femelele sterilizate un risc de 3,1 ori mai mare de a dezvolta osteosarcom, faţă de masculii, respectiv femelele intacte.
Se pare că riscul de apariţie a osteosarcomului creşte direct proporţional cu talia câinelui şi invers proporţional cu vârsta la care este practicată sterilizarea chirurgicală.
Tumorile glandei mamare
Tumorile de glandă mamară reprezintă cel mai frecvent tip de tumoră la canide (53% din totalul tumorilor la această specie, conform unui studiu efectuat de Moe în 2007).
Aproximativ 50-60% din aceste tumori sunt maligne, majoritatea producând metastaze pulmonare (Ferguson, 1985). De asemenea, este recunoscut faptul că, la căţea, spre deosebire de pisică, hormonodependenţa cancerului mamar este de tip estrogenic (MacEwen, 1982).
Sterilizarea prepubertară reduce dramatic riscul de apariţie a acestui tip de cancer, aşa cum rezultă din tabelul 1.
Se pare că existăşi predispoziţie rasială în ceea ce priveşte incidenţa tumorilor mamare. Astfel, în ordinea descrescătoare a frecvenţei, rasele cele mai predispuse sunt următoarele: Golden Retriever, Boxer, Cocker Spaniel, Teckel.
Conform unui studiu efectuat de Glickman în 1998, pe femele de rasă Golden Retriever sterilizate la vârsta medie de 3 ani şi 4 luni, cancerul mamar a fost a cincea cauză de mortalitate la această rasă.
De asemenea, într-o populaţie de femele Boxer nesterilizate, riscul de neoplasm mamar a fost de 40%, la grupa de vârstă 6-12 ani (Moe, 2007).
În concluzie, se poate afirma că sterilizarea chirurgicală, cu cât este efectuată mai precoce, cu atât este mai eficientă în prevenirea tumorilor mamare la canide.
Tumorile ovariene, uterine şi cervicale
Un studiu efectuat în 2005 de Brodey atestă faptul că incidenţa tumorilor utero-cervicale în populaţia canină este de numai 0,3%, în timp ce cancerul ovarian are o frecvenţă de 0,5% (Hayes, 1999).
În aceste condiţii, ovariohisterectomia profilactică este dificil de justificat, în cazul acestor tipuri de tumori.
Tumorile tractului urinar inferior
Ca şi în cazul tumorilor mamare, şi tumorile tractului urinar inferior par să aibă o incidenţă diferită, în funcţie de rasă. Astfel, cele mai predispuse rase către acest tip de neoplasm sunt: Airedale Terrier, Beagle şi Scottish Terrier, în timp ce Ciobănescul German este mai rezistent.
Un studiu al lui Norris, efectuat în 1992 în SUA, demonstrează o incidenţă dublă a carcinomului tranziţional al vezicii urinare, precum şi a cancerului uretral, la indivizii sterilizaţi chirurgical, comparativ cu cei nesterilizaţi, indiferent de sex.
Hemangiosarcomul
O serie de studii, efectuate atât în Europa, cât şi în SUA, demonstrează existenţa unei corelaţii între incidenţa hemangiosarcomului la canide şi sterilizarea chirurgicală.
Astfel, femelele sterilizate prezintă un risc de 2,2 ori mai mare de a dezvolta hemangiosarcom splenic, comparativ cu cele intacte (Prymac, 1988) şi un risc de peste cinci ori mai ridicat, în privinţa hemangiosarcomului cardiac (Ware, 1999). Aceste date sunt în concordanţăşi cu experienţa autorului, care a constatat că majoritatea splenectomiilor cu diagnostic histopatologic de hemangiosacrcom au fost efectuate la femele sterilizate prepubertar.
Conform aceloraşi studii, pentru masculii castraţi, riscul a crescut de numai 1,6 ori.
Rasele predispuse la hemangiosarcom sunt, în ordine descrescătoare a frecvenţei, următoarele: Bulldog Francez, Golden Retriever, Boxer, Ogar Afgan, Setter Englez, Scottish Terrrier, Bulldog Englez, Ciobănesc German. La aceste rase, decizia de sterilizare chirurgicală ar trebui bine cântărită, punând în balanţă riscurile şi beneficiile intervenţiei, pe termen lung.
Hipotiroidismul şi obezitatea
Un studiu efectuat în anul 1994 de Panciera atestă faptul că sterilizarea chirurgicală creşte de trei ori riscul apariţiei hipotiroidismului.
„Asocierea dintre sterilizare şi hipotiroidism poate fi determinată de efectul hormonilor tiroidieni asupra sistemului imunitar. Castrarea agravează tiroidita autoimună la şoareci.”
Hipotiroidismul la câine cauzează obezitate, letargie, căderea părului, precum şi tulburări ale funcţiei de reproducere (Panciera, 1990).
Conform unui studiu efectuat de McGreevy et al. în 2005, riscul apariţiei obezităţii după sterilizare este de două ori mai mare la femele şi de trei ori mai mare la masculi. Câinii obezi sunt mai predispuşi la hipotiroidism, hiperadrenocorticism, diabet zaharat, pancreatită, ruptură de ligament cruciat anterior şi la diferite tipuri de neoplazii (Lund et al., 2006).
Reacţiile adverse postvaccinale
Moore et al. au efectuat în 2005 un studiu epic referitor la reacţiile postvaccinale la câine (reacţii alergice, şoc anafilactic, şoc cardiogen, stop cardiac). Concluzia şocantă a studiului a fost că probabilitatea reacţiilor adverse a fost cu 30% mai mare la femelele sterilizate şi cu 27% mai mare la câinii castraţi, comparativ cu animalele intacte!
„Se pare că este implicat rolul hormonilor sexuali în abilitatea organismului de a oferi un răspuns imunologic adecvat.”
Animalele de rasă pură par să fie mai predispuse la acest gen de reacţii, comparativ cu câinii de rasă comună sau metişi. În cazul acestora din urmă, o posibilă explicaţie a rezistenţei crescute ar putea fi fenomenul de heterozis.
Diverse probleme urogenitale
Este de notorietate faptul că incontinenţa urinară poststerilizare este destul de frecventă. Incidenţa acestei patologii la femelele intacte este de 0,3%, în timp ce la căţelele sterilizate incidenţa afecţiunii este între 4% şi 20%, conform diferiţilor autori (Thrusfield et al., 1998, Stocklin-Gautschi et al., 2001, Arnold et al., 2007).
În ceea ce priveşte incidenţa infecţiilor tractului urinar inferior (ITU), aceasta este de 3-4 ori mai ridicată în cazul femelelor sterilizate, comparativ cu cele intacte, conform unui studiu efectuat de Seguin et al. în 1999.
Un alt studiu pe aceeaşi temă, efectuat de Spain et al. (2004), relevă faptul că infecţiile tractului urinar inferior apar de 2,76 ori mai frecvent la căţelele sterilizate chirurgical înaintea vârstei de 5,5 luni, comparativ cu cele sterilizate după această vârstă.
Verstegen et al., (2006) demonstrează, în studiul efectuat, că dermatita perivulvară, strictura vulvarăşi vestibulo-vaginitele nespecifice apar cu frecvenţă mai mare la căţelele sterilizate prepubertar. Aceste observaţii concordă întru totul cu cele ale autorului.
Această afecţiune, cu determinism complex, atât hormonal, cât şi infecţios, apare la circa 23% dintre femelele nesterilizate, iar 4% dintre acestea vor muri din cauza afecţiunii propriu-zise sau a complicaţiilor acesteia, aşa cum atestă cercetările lui Hagman din 2004.
Printre rasele cu risc crescut de a dezvolta acest gen de patologie se numără: Rottweiler, Golden Retriever, Collie, Cavalier King Charles.
Este limpede că sterilizarea chirurgicală previne apariţia afecţiunii. Trebuie avut în vedere faptul că efectuarea unei ovariohisterectomii subtotale în caz de piometru predispune femela la apariţia aşa-numitului „piometru de bont” (stump pyometra).
Fistulele perianale şi circumanalomul
Sunt patologii cu determinism parţial hormonal, parţial autoimun, care afectează preponderent, dar nu exclusiv, masculii. Rasele la care evoluţia acestor afecţiuni este mai severă sunt Ciobănescul German şi Setterul Irlandez.
Conform unui studiu efectuat în 1988 de Killingsworth et al., frecvenţa circumanalomului şi a fistulelor perianale este de 2 ori mai mare la masculi, comparativ cu femelele, iar castrarea acestora diminuează semnificativ riscul apariţiei acestei patologii, constituind totodatăşi o metodă terapeutică complementară.
Hipertrofia (hiperplazia) benignă de prostată (HBP)
Afecţiune extrem de frecventă în patologia canină, ca şi în patologia umană, HBP apare la 80% dintre câinii necastraţi, în vârstă de peste 5 ani, conform unui studiu efectuat de Johnston et al. în 2008.
HBP în sine nu este o afecţiune gravă sau periculoasă, dar se poate complica frecvent cu prostatite, abcese prostatice, chisturi intra- sau paraprostatice, care pot agrava evoluţia şi, implicit, prognosticul.
Sterilizarea chirurgicală a masculului poate fi utilizată atât profilactic, cât şi curativ.
Problemele ortopedice
Conform unui studiu efectuat în 2005 de van Hagen MA et al., sterilizarea prepubertară întârzie osificarea cartilajelor de creştere, favorizând astfel apariţia displaziei coxofemurale.
De asemenea, riscul apariţiei rupturii de ligament cruciat anterior creşte de două ori la rasele de talie mare şi gigante, în cazul sterilizării prepubertare (Whitehair et al., 1993).
În cazul raselor de talie mică, sterilizarea prepubertară măreşte de 3,1 ori riscul apariţiei luxaţiei patellare (Vidoni, 2005).
Disfuncţia cognitivă senilă (DCS)
Această afecţiune a câinelui bătrân, care prezintă evidente similitudini cu maladia Alzheimer de la om, include dezorientare afarăşi în casă, schimbări în interrelaţionarea cu membrii familiei, urinare şi defecare necontrolată, precum şi schimbări în ciclul somn-veghe.
Atât masculii, cât şi femelele sterilizate prezintă un risc crescut de progresie a DCS, prin comparaţie cu indivizii intacţi (Hart BL, 2001).
„Aceste date confirmă studiile umane privind rolul protector al estrogenilor şi androgenilor la nivel celular, de prevenţie a maladiei Alzheimer la femeie. Se poate presupune că estrogenii au un rol similar, protector, şi la căţea.”
Concluzii
Sterilizarea chirurgicală prepubertară la canide este asociată cu efecte atât benefice, cât şi negative.
Studiile sugerează faptul că există încă multe necunoscute legate de acest subiect, aparent banal.
La mascul, castrarea prepubertară pare să fie asociată mai mult cu efecte secundare negative, mai ales la rasele de talie mare şi gigante, motiv pentru care ea nu ar trebui recomandată sistematic.
La femelă, situaţia este mai complexă, în multe cazuri (dar nu în toate), beneficiile fiind mai mari decât riscurile, în final totul depinzând de vârsta sterilizării, precum şi de particularităţile rasei respective.
Bibliografie
Arnold S, et al. Urinary incontinence in spayed bitches: prevalence and breed predisposition. EJCAP. 1989; 131(5):259-263.
Brodey RS. Canine and feline neoplasia. Adv Vet Sci Comp Med. 1970;14:309-354.
Burrow R, Batchelor D, Cripps P. Complications observed during and after ovariohysterectomy of 142 bitches at a veterinary teaching hospital. Vet Rec. 2005 Dec 24-31;157(26):829-33.
Chastain CB, et al. Associations between age, parity, hormonal therapy and breed, and pyometra in Finnish dogs. Sm Anim Endocrinol. 1999, 9:8.
Cohen D, Reif JS, Brodey RS, Keiser H. Epidemiological analysis of the most prevalent sites and types of canine neoplasia observed in a veterinary hospital. Cancer Res. 1974 Nov;34(11):2859-68.
Cooley DM, Beranek BC, Schlittler DL, Glickman NW, Glickman LT, Waters DJ. Endogenous gonadal hormone exposure and bone sarcoma risk. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2002 Nov;11(11):1434-40.
Dannucci GA, Martin RB, Patterson-Buckendahl P. Ovariectomy and trabecular bone remodeling in the dog. Calcif Tissue Int. 1987 Apr;40(4):194-9.
Dorn CR, Schneider R. Inbreeding and canine mammary cancer: a retrospective study. J Natl Cancer Inst. 1976 Sep;57(3):545-8.
Edney AT, Smith PM. Study of obesity in dogs visiting veterinary practices in the United Kingdom. Vet Rec. 1986 Apr 5;118(14):391-6.
Feinleib M. Breast cancer and artificial menopause: a cohort study. J Natl Cancer Inst. 1968 Aug;41(2):315-29.
Ferguson HR. Canine mammary gland tumors. Vet Clin North Am Small Anim Pract. 1985;15(3):501-511.
Glickman LT, et al. The Golden Retriever Club of America National Health Survey 1998-1999. http://www.vet.purdue.edu//epi/golden_retriever_final22.pdf
Glickman LT, et al. The Akita Club of America National Health Survey 2000-2001. http://www.vet.purdue.edu/epi/akita_final_2.pdf
Glickman LT, et al. Final Report to the Hayward Foundation and the Great Dane Foundation of a Study Titled Vaccinosis in Great Danes, 2004. http://www.vet.purdue.edu/epi/great_dane_vaccinosis_fullreport_jan04.pdf
Glickman LT. Airedale Terrier Club Of America, Airedale Terrier Health Survey 2000-2001. http://www.vet.purdue.edu/epi/Airedale/final/report_revised.pdf
Hayes HM Jr, Pendergrass TW. Canine testicular tumors: epidemiologic features of 410 dogs. Int J Cancer. 1976 Oct 15;18(4):482-7.
Hayes A, Harvey HJ. Treatment of metastatic granulosa cell tumor in a dog. J Am Vet Med Assoc. 1979 Jun 15;174(12):1304-6.
Hagman R. New aspects of canine pyometra. Doctoral thesis. Swedish University of Agricultural Sciences, Uppsala, 2004.
Hart BL. Effect of gonadectomy on subsequent development of age-related cognitive impairment in dogs. J Am Vet Med Assoc. 2001 Jul 1;219(1):51-6.
Holt PE. Urinary incontinence in dogs and cats. Vet Rec. 1990 Oct 6;127(14):347-50.
Johnston SD, Kamolpatana K, Root-Kustritz MV, Johnston GR. Prostatic disorders in the dog. Anim Reprod Sci. 2000 Jul 2;60-61:405-15.
Killingsworth CR, Walshaw R, Dunstan RW, Rosser EJ Jr. Bacterial population and histologic changes in dogs with perianal fistula. Am J Vet Res. 1988 Oct;49(10):1736-41.
Lund E, Armstrong J, Kirk C, Klausner JS. Prevalence and risk factors for obesity in adult dogs from private US veterinary practices. Intern J Appl Res Vet Med. 2006;6:177-186.
MacEwen EG, Patnaik AK, Harvey HJ, Panko WB. Estrogen receptors in canine mammary tumors. Cancer Res. 1982 Jun;42(6):2255-9.
Marmor M, Willeberg P, Glickman LT, Priester WA, Cypess RH, Hurvitz AI. Epizootiologic patterns of diabetes mellitus in dogs. Am J Vet Res. 1982 Mar;43(3):465-70.
Martin RB, Butcher RL, Sherwood LL, Buckendahl P, Boyd RD, Farris D, Sharkey N, Dannucci G. Effects of ovariectomy in beagle dogs. Bone. 1987;8(1):23-31.
McGreevy PD, Thomson PC, Pride C, Fawcett A, Grassi T, Jones B. Prevalence of obesity in dogs examined by Australian veterinary practices and the risk factors involved. Vet Rec. 2005 May 28;156(22):695-702.
Moe L. Population-based incidence of mammary tumours in some dog breeds. J Reprod Fertil Suppl. 2001;57:439-43.
Moore GE, Guptill LF, Ward MP, Glickman NW, Faunt KK, Lewis HB, Glickman LT. Adverse events diagnosed within three days of vaccine administration in dogs. J Am Vet Med Assoc. 2005 Oct 1;227(7):1102-8.
Norris AM, et al. Complications of canine ovariohysterectomy. J of the American Animal Hospital Assoc. 1992, 13, 720-724.
Panciera DL. Hypothyroidism in dogs: 66 cases (1987-1992). J Am Vet Med Assoc. 1994 Mar 1;204(5):761-7.
Panciera D.L. Canine hypothyroidism. Part I. Clinical findings and control of thyroid hormone secretion and metabolism. Compend Contin Pract Vet. 1990; 12:689-701.
Pollari FL, Bonnett BN, Bamsey SC, Meek AH, Allen DG. Postoperative complications of elective surgeries in dogs and cats determined by examining electronic and paper medical records. J Am Vet Med Assoc. 1996 Jun 1;208(11):1882-6.
Pollari FL, Bonnett BN. Evaluation of postoperative complications following elective surgeries of dogs and cats at private practices using computer records. Can Vet J. 1996 Nov;37(11):672-8.
Prymak C, McKee LJ, Goldschmidt MH, Glickman LT. Epidemiologic, clinical, pathologic, and prognostic characteristics of splenic hemangiosarcoma and splenic hematoma in dogs: 217 cases (1985). J Am Vet Med Assoc. 1988 Sep 15;193(6):706-12.
Richter KP, Ling GV. Clinical response and urethral pressure profile changes after phenylpropanolamine in dogs with primary sphincter incompetence. J Am Vet Med Assoc. 1985 Sep 15;187(6):605-11.
Ru G, Terracini B, Glickman LT. Host related risk factors for canine osteosarcoma. Vet J. 1998 Jul;156(1):31-9.
Salmeri KR, Bloomberg MS, Scruggs SL, Shille V. Gonadectomy in immature dogs: effects on skeletal, physical, and behavioral development. J Am Vet Med Assoc. 1991 Apr 1;198(7):1193-203.
Schneider R, Dorn CR, Taylor DO. Factors influencing canine mammary cancer development and postsurgical survival. J Natl Cancer Inst. 1969 Dec;43(6):1249-61.
Seguin MA, Vaden SL, Altier C, Stone E, Levine JF. Persistent urinary tract infections and reinfections in 100 dogs (1989-1999). J Vet Intern Med. 2003 Sep-Oct;17(5):622-31.
Sorenmo KU, Goldschmidt M, Shofer F, Goldkamp C, Ferracone J. Immunohistochemical characterization of canine prostatic carcinoma and correlation with castration status and castration time. Vet Comp Oncol. 2003 Mar;1(1):48-56.
Spain CV, Scarlett JM, Houpt KA. Long-term risks and benefits of early-age gonadectomy in dogs. J Am Vet Med Assoc. 2004 Feb 1;224(3):380-7.
Stöcklin-Gautschi NM, Hässig M, Reichler IM, Hubler M, Arnold S. The relationship of urinary incontinence to early spaying in bitches. J Reprod Fertil Suppl. 2001;57:233-6.
Teske E, Naan EC, van Dijk EM, Van Garderen E, Schalken JA. Canine prostate carcinoma: epidemiological evidence of an increased risk in castrated dogs. Mol Cell Endocrinol. 2002 Nov 29;197(1-2):251-5.
Theilen GH, Madewell BR. Tumors of the genital system. Part II. In: Theilen GH, Madewell BR, eds., Veterinary Cancer Medicine, 2nd ed., Lea and Febinger, 1987, 583-600.
Thrusfield MV, Holt PE, Muirhead RH. Acquired urinary incontinence in bitches: its incidence and relationship to neutering practices. J Small Anim Pract. 1998 Dec;39(12):559-66.
Thrusfield MV. Association between urinary incontinence and spaying in bitches. Vet Rec. 1985 Jun 29;116(26):695.
van Hagen MA, Ducro BJ, van den Broek J, Knol BW. Incidence, risk factors, and heritability estimates of hind limb lameness caused by hip dysplasia in a birth cohort of boxers. Am J Vet Res. 2005 Feb;66(2):307-12.
Vidoni BI, et al. Diagnostic and genetic aspects of patellar luxation in small and miniature breed dogs in Austria, Wien. Tierarztl Mschr. 2005; 92:170-181.
Verstegen-Onclin K, Verstegen J. Non-reproductive effects of spaying and neutering: effects on the urogenital system. Proceedings of the Third International Symposium on Non-Surgical Contraceptive Methods for Pet Population Control. http://www.acc-d.org/2006%20Symposium%20Docs/Session%20l.pdf
Ware WA, Hopper DL. Cardiac tumors in dogs: 1982-1995. J Vet Intern Med. 1999 Mar-Apr;13(2):95-103.
Weaver AD. Fifteen cases of prostatic carcinoma in the dog. Vet Rec. 1981 Jul 25;109(4):71-75.
Whitehair JG, Vasseur PB, Willits NH. Epidemiology of cranial cruciate ligament rupture in dogs. J Am Vet Med Assoc. 1993 Oct 1;203(7):1016-9.